Набеги татар в первой половине 1560-гг. показали, что существовавшая система обороны недостаточна. В середине 1560-х гг. на южной окраине Московского государства были организованы большие оборонительные работы. Правительство стремилось не просто отражать набеги кочевников, но и вести активные действия против них. В связи с этим Иван IV (Памятник Ивану Грозному в Орле) отправился осмотреть засечную черту, "ездил в объезд Козельск, Белев, Болхов и в иные украинные места". Вероятно, именно он выбрал место для строительства новой крепости. Оно находилось неподалёку от Муравского шляха - главной татарской дороги.

Легенда сообщает, что у места впадения Орлика в Оку стоял большой дуб. Царь Иван, увидев, как с ветвей этого дуба поднялся в небо орёл, решил дать название птицы новой крепости. Так в 1566 г. "на поле на реке Орлее" был основан город Орёл, получивший своё название по имени реки.

Для строительства нового города стали собирать немногочисленное окрестное население и главным образом "прибавочных людей" , "сведенцев" - людей, присланных из других городов. В окрестных уездах и более близких местах был заготовлен лес. Сбор людей и заготовка леса шли с весны до осени 1566 г. Осенью город был заложен. При этом событии был отслужен торжественный молебен. Процессия из строителей и служилых людей во главе со священниками прошла вдоль тех мест, где должны были стоять стены. Их расположение заранее было размечено на земле. Особо освящались места будущих крепостных ворот - самых уязвимых мест в укреплениях при нападении врага на город.

В первую очередь строили соборную (главную) церковь города и крепостные стены. После окончания постройки крепости внутри нее поставили казённые и административные здания - избы для людей, управлявших городом , для хранения продуктов и оружия. На заранее намеченных местах отводились земли для слободы - районы жительства той или иной части населения, так как обычно в одной и той же слободе селились люди, несшие одну и ту же службу. Вместе с тем определялись участки для сельскохозяйственных угодий.

Первоначально Орёл представлял собою крепость , населённую служилыми людьми. С двух сторон крепость была защищена реками, затруднявшими подход к стенам города. А третья сторона, которая называлась "поле", была защищена специально вырытым рвом и частоколом. На волу стояли башни и стены из деревянных срубов. Их ставили, как обычные избы, без окон и дверей, а пространство между двумя стенами заполняли землёй. Наверху получалась значительная площадка , на которой можно было складывать дрова, жечь костры, кипятить воду, чтобы выливать кипяток на осаждавших крепость врагов. На такую стену можно было и поставить и пушки. По краю сруба был сделан тын - особая стена, загораживавшая людей, оборонявших город, от вражеских стрел. Люди, стоявшие на крепостной стене за тыном и стрелявшие во врага, назывались затинщиками.

Осенью и зимой 1566 -1567 гг. крепость была отстроена, и весной 1567г. она уже стала действующей крепостью - центрои обороны и местом сбора войск. Возникновение нового города привело к тому, что прежнее военное значение Болхова снизилось. К концу 16 века вдоль болховской засеки были построены починки - поселения, из которых с течением времени формировались деревни, и засека перестала играть прежнюю роль оборонительного сооружения. Теперь новая оборонительная линия шла через города-крепости Новгород-Северский, Путивль, Рыльск, Карачев, Орёл, Новосиль, Мценск, Чернь, Крапивну, Тулу, Дедилов, Епифань, Донков, Ряжск, Шацк, Кадом, Темников, Алатырь, Тетюши. Самый западный город из этих центров обороны стоял на Десне, самый восточный - на Волге. Около этих городов-крепостей были созданы засеки, рвы и валы.

Опыт борьбы с татарами показал, что у московского правительства не было сил для активной обороны. Чтобы добиться безопасности в южных русских землях, необходимо было присутствие на южной границе большого количества военных сил. В 1571 г. по указу царя Ивана IV известный военачальник князь Михаил Иванович Воротынский провёл реформу пограничной службы. Старая крепостная система обороны была дополнена новыми подвижными частями. Теперь из каждого города далеко в степь выезжали служилые люди в определённые места - к верховьям и устьям рек, к колодцам и родникам, на высокие курганы , к речным бродам. Это были сторожа, следившие за приходом татар в тех или иных местах. Кроме них в степь отправлялись конные разъезды , или станицы, объезжавшие более обширные районы. Станицы и сторожи состояли из дворян, детей боярских и казаков.

Известно, что в 1570-е гг. из Орла выходили в "поле" станицы в 400 казаков, а на сторожи их выезжало около 80. Всего Орёл высылал 9 сторож. Одни являлись ближними, стояли неподалёку от города, а другие - дальними. Сторожи стояли по берегам рек. Дальние сторожи , состоявшие из казаков и детей боярских , посылались из Орла на реки Сосну и Северный Донец. В случае тревожных известий о продвижении татар выставлялись ещё и чрезвычайные сторожи в 10-15 человек. Они объезжали ту или иную местность, высматривая татар.

В сторожах боевое дежурство шло круглосуточно, поэтому оно разделялось на три смены. Из-за недостатка служилых людей казаков превращали в детей боярских и давали им поместные земли. Во главе служилых были поставлены воеводы. Известно, что в первый год существования орловской крепости воеводами были в ней Василий Ростовский и Владимир Безобразов. В случае, если один из воевод отправлялся в поход, гарнизон крепости поступал в полное подчинение ко второму воеводе.

В 1572 г. после опустошительного набега татар на центральные уезды Российского государства и сожжения значительной части Москвы, Иван Грозный повелел укрепить Орёл и Болхов, так как именно мимо них проходил к центру страны крымский хан Девлет-Гирей. Возможно, тогда в Орле был построен "Большой острог" - самая длинная линия стен и башен, охватывавшая весь город и защищавшая ту часть посада , которая разрослась за пределами старых крепостных стен. Позже по боярскому приговору в Орле и уезде набрали дополнительно местных жителей в казаки.

Внутри Орла располагались слободы Пушкарская, Стрелецкая, Посадская, Ямская, три Казачьи. Они назывались по основному занятию своих жителей. В конце 16 начале 17 веков в орле жило приблизительно две с половиной - три с половиной тысячи человек. Постепенно характер города менялся. В связи с ростом населения и освоения края вокруг Орла возникали различные поселения. Внутри крепости ставились осадные дворы, куда съезжались окрестные помещики при угрозе нападения врага. В девяностых годах XVI века в Орле уже был посад, населённый торгово-промышленными людьми. Ока как торговая дорога способствовала превращению Орла из военного пункта в хозяйственный центр.